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Neurofisiología de la marcha


¿Qué es la marcha?

La marcha es una característica más de las actividades humanas y, como tal, está profundamente influenciada por estas. El contexto social, laboral, cultural o deportivo en el que se encuentre la persona condiciona la expresión de este patrón, repetitivo y cíclico, pero también flexible y adaptable. La cognición, las emociones y los estímulos procedentes del medio influyen en el patrón de marcha y lo adaptan según las necesidades de la persona. El caminar es, por tanto, una manera de desplazamiento profundamente compleja que va más allá de los términos estereotipado, reflejo o automático.

La marcha precisa de la interacción entre el sistema nervioso central y el aparato locomotor a través de un conjunto de estructuras neuroanatómicas como la corteza cerebral, los ganglios basales, el cerebelo, el troncoencéfalo y la médula espinal. Todas ellas interaccionan entre sí y con el sistema musculoesquelético a través de vías de entrada y de salida, que transmiten órdenes locomotoras encargadas de iniciar movimientos voluntarios, estimular patrones rítmicos, realizar ajustes posturales, anticiparse a las perturbaciones o responder a ellas y, por supuesto, aprender a través de la experiencia y/o la repetición.

El propósito de este capítulo reside en describir los principales centros de control de la marcha, así como describir los circuitos y redes neurales que aseguran el control voluntario, automático y emocional de la misma.

Neurofisiología de la marcha

Las aferencias sensoriales, externas y viscerales, son las señales básicas que activan el patrón de marcha. En función del origen y tipo de estímulos es posible iniciar la marcha a través de un procesamiento voluntario (o cognitivo) o mediante un procesamiento emocional.1

Los movimientos voluntarios de la marcha derivan de comandos motores procedentes de los circuitos neurales de la corteza cerebral, los cuales son proyectados hacia el troncoencéfalo y hacia la medula espinal.1,2 Por otro lado, una referencia emocional puede contribuir a un comportamiento motor, como las reacciones de lucha y huida, las cuales son guiadas por proyecciones procedentes del sistema límbico y del hipotálamo hacia el troncoencéfalo.1

Independientemente de que el inicio de la marcha ocurra por una referencia cognitiva (inicio voluntario) o por una referencia emocional, las conductas motoras generadas siempre están acompañadas por un procesamiento automático del control postural, que incluye la regulación del tono y el ajuste postural de los movimientos. Este procesamiento automático ocurre en el troncoencéfalo y en la médula espinal. Los patrones locomotores básicos son generados por redes neurales espinales como el centro generador de patrones (CGP)1, localizado en el área lumbar de la médula espinal.3

El cerebelo y los ganglios basales actúan en todo este proceso controlando la excitabilidad de las neuronas de la corteza cerebral y del troncoencéfalo, mediante proyecciones ascendentes y descendentes, respectivamente. Las primeras contribuyen a la planificación, programación e iniciación de la marcha. Las segundas, pueden modular los generadores de patrones y el tono muscular postural durante la locomoción4 (figura 1).

Procesamiento cognitivo, emocional y automático de la locomoción humana
Figura 1. Procesamiento cognitivo, emocional y automático de la marcha humana


Circuitos espinales

Los circuitos espinales implicados en la locomoción han sido investigados durante décadas en animales. Estos trabajos sugieren la existencia de unos centros de control capaces de generar movimientos automáticos denominados CGP.3 Los CGP para la locomoción (existen otros para la respiración, para la deglución, etc.) han sido descritos como un conjunto de interneuronas excitatorias e inhibitorias capaces de generar impulsos rítmicos, incluso en ausencia de estímulos sensoriales.2

Áreas subcorticales

Trabajos de investigación que han utilizado pruebas de imagen funcional en humanos, mientras estos realizaban tareas de imaginería motora, han demostrado una activación relevante de áreas subcorticales en el control postural y locomotor. Son las denominadas regiones locomotoras mesencefálica y subtalámica.1,5

La región locomotora mesencefálica (RLM) contiene el núcleo pedúnculo-pontino, ubicado en la formación reticular mesencefálica1, cerca del pedúnculo cerebeloso superior.6 La RLM recibe inputs procedentes de áreas corticales (corteza premotora y suplementaria), de zonas límbicas (región locomotora subtalámica), de ganglios basales y del cerebelo (región locomotora cerebelosa). Asimismo, señales procedentes de la RLM activan diferentes tractos implicados en la locomoción4:

• Tractos excitatorios que se encargan de la activación del tono muscular: tractos retículo- espinal excitatorio, tractos aminérgicos cerúleo-espinales (surgen del núcleo cerúleo) y tractos rafe-espinales (núcleos del rafe).

• Tractos inhibitorios que estimulan el sistema inhibitorio del tono muscular: tracto retículo-espinal inhibitorio.

La región locomotora subtalámica (RLS), que participa en los comportamientos motores emocionales, es parte del hipotálamo lateral. Ambas vías, excitatoria e inhibidora del tono muscular, pueden ser sometidas al procesamiento emocional de la marcha, desencadenando conductas emocionales como la huida. En este control emocional participan estructuras relacionadas del sistema límbico como el núcleo accumbens, el hipotálamo (región locomotora subtalámica) y la amígdala.

Sistemas vestibular y rubro-espinal

El tono muscular postural está regulado por un equilibrio entre los sistemas excitatorios e inhibitorios del tono. Los tractos retículo-espinales, a través de las vías anteriormente descritas, regulan el tono muscular y determinan el rol o participación de cada músculo en los patrones de movimiento asimétricos.1 Existen otros sistemas que participan también en la regulación del tono:

• Tracto vestíbulo-espinal lateral. Se origina en el núcleo vestibular lateral (núcleo de Deiters). Durante la bipedestación, el tracto se encuentra tónicamente activado a ambos lados de la médula espinal (aumento del tono muscular extensor).6

• Tracto vestíbulo-espinal medial. Se origina a partir de los núcleos vestibulares medial e inferior. Participa en la activación de los reflejos de enderezamiento de la cabeza.6

• Tracto rubro-espinal. Procedente del núcleo rojo del mesencéfalo, se encarga de regular el tono de los músculos flexores, principalmente durante el periodo de oscilación de la marcha y durante la flexión del miembro ante la presencia de obstáculos.1

Cerebelo

El cerebelo regula el control postural de la marcha durante los procesamientos cognitivo y automático1, influyendo sobre la corteza y sobre las estructuras del tronco del encéfalo, respectivamente.

El núcleo del fastigio recibe una copia de la información sensorial a través de los tractos espino- cerebelosos. Además, recibe información visual y vestibular.1 Por lo tanto, el núcleo del fastigio integra diferentes características multisensoriales que le permiten realizar una corrección postural constante del movimiento, actuando sobre las áreas de la corteza y del tronco del encéfalo, que están relacionadas con la postura y la locomoción.

El cerebelo regula los programas motores involucrados en la postura y la marcha a nivel del tronco del encéfalo y de la médula espinal, mediante aferencias hacia los núcleos vestibulares (vías fastigio-vestibulares) y hacia la formación reticular (vías fastigio-reticulares e interpuesto- reticulares) y el núcleo rojo (vías interpuesto-rúbricas).6

Probablemente, las conexiones con los núcleos vestibulares y con la formación reticular propician un incremento del tono muscular extensor de forma bilateral. Es por ello que la patología del cerebelo, principalmente de la zona medial, genera hipotonía.

El cerebelo también está involucrado en la actualización del esquema corporal en la corteza parietal y en el ajuste de los programas motores en las áreas motoras suplementaria y premotora (adaptación motora y aprendizaje motor). El cerebelo, antes de iniciar la locomoción, es informado de la orientación del cuerpo en el espacio a través del tracto corticopontocerebeloso6, el cual se origina en una amplia zona de la corteza cerebral que abarca áreas situadas en los lóbulos frontal, parietal, occipital y temporal. Esto le permite integrar una gran cantidad de información corporal, la cual utiliza, primero, para actualizar recíprocamente el esquema corporal cortical (contrasta la información recibida con las aferencias procedentes de los tractos espino- cerebelosos) y segundo, para incluir ajustes posturales predictivos en los programas motores de la corteza.1,6 Esta interacción entre corteza y cerebelo ocurre principalmente a través de la vía dentado-rubro-talámica (vía eferente procedente del núcleo dentado del neocerebelo) (figura 2).

El cerebelo también está implicado en el inicio y en el control de los ajustes espaciales de la locomoción.7 En este sentido, los sujetos con lesiones cerebelosas manifiestan un incremento de la anchura del peso, una reducción de la longitud de paso y un incremento y prolongación de la actividad muscular (co-activación).

Participación del cerebelo en la marcha humana
Figura 2. Participación del cerebelo en la locomoción

Ganglios basales

Los ganglios basales participan en los procesamientos voluntario, emocional y automático de la marcha. Presentan conexiones con la corteza cerebral, con el sistema límbico y con el tronco del encéfalo.

Ganglios basales
Figura 3. Ganglios de la base

Los ganglios basales actúan como un regulador de la actividad de la corteza motora suplementaria, que interviene en la preparación de la locomoción. Esta interacción sucede a través de las asas motoras (directa e indirecta), las cuales son controladas por la sustancia negra (parte compacta), a través de la vía nigroestriada (dopaminérgica).

Esta actividad de los ganglios basales sobre la corteza motora suplementaria, a través del tálamo, es selectiva, es decir, activa las neuronas relevantes para la locomoción (vía directa) y deja de excitar las neuronas encargadas de realizar movimientos no deseados o que no forman parte del patrón de la locomoción (vía indirecta). La importancia de este control motor desempeñado por los ganglios basales se refleja en la enfermedad de Parkinson, en la que se produce una alteración de la regulación de estas dos vías, al modificarse la acción dopaminérgica de la sustancia negra compacta. Esta falta de regulación afecta a la corteza motora suplementaria y produce fallos en el inicio y en la planificación del movimiento (síndrome de congelación, bradicinesia, entre otros).6,8

Por otro lado, los ganglios basales participan en la locomoción regulando el tono a través de proyecciones con la RLM. Estudios con animales han demostrado que las aferencias procedentes de la sustancia negra reticulada producen un bloqueo sobre la RLM, produciendo una supresión de los movimientos rítmicos de la locomoción y de las vías inhibitorias del tono muscular.1 En la enfermedad de Parkinson, el exceso de actividad de la sustancia negra reticulada sería la responsable de la rigidez muscular y el trastorno de la marcha observados.

Corteza cerebral

El inicio de la marcha es particularmente desafiante para el control motor y postural pues implica que el sujeto tenga que desplazar todo su cuerpo en movimiento hacia delante, al tiempo que pasa de una posición estable (doble apoyo) a una posición inestable (apoyo unipodal).7 Además, esta tarea se asocia con ajustes posturales anticipatorios (APA), necesarios, por ejemplo, para situar en la posición adecuada el centro de presión del pie de la pierna que inicia el paso, o para producir una activación bilateral del músculo tibial anterior, necesaria para que la oscilación ocurra.1

El lóbulo frontal, incluyendo el área premotora y la corteza motora suplementaria, juega un papel fundamental en el inicio de la marcha y en su control postural. El hecho de que los pacientes con disfunciones del lóbulo frontal, incluyendo estas áreas motoras, exhiban fenómenos de bloqueo o congelación de la marcha, nos hace pensar que estas juegan un papel clave en estos aspectos.

Las redes neurales entre las estructuras corticales son fundamentales para la actualización de los programas motores y para la generación de APA. En este sentido, las aferencias somatosensoriales, vestibulares y visuales son integradas en la corteza temporoparietal, donde el esquema corporal se genera y se actualiza. Esta información corporal es transmitida a las áreas premotora y suplementaria y es utilizada para generar programas motores. Del mismo modo, el procesamiento cognitivo de las aferencias por parte de áreas prefrontales (proyecciones parieto- frontales) resulta fundamental para adaptar la marcha a situaciones de concurrencia con otros tareas (mientras hablamos por teléfono o mantenemos una conversación), o bien, en entornos/contextos desconocidos.1 Las alteraciones del procesamiento cognitivo que ocurren con la edad o en sujetos con Alzheimer, implican que exista un mayor riesgo de caídas en estas personas, principalmente cuando la marcha se realiza en una condición de competencia de tareas.9

Amplía esta información en: Molina Carratalá. La Marcha Humana: biomecánica, evaluación y patología. Panamericana 2020.

Bibliografía

1. Takakusaki K. Functional neuroanatomy for posture and gait control. J Mov Disord 2017; 10(1):1-17
2. Takakusaki K. Forebrain control of locomotion behaviors. Brain Res Rev 2008; 57:192-8
3. Guertin PA. Central pattern generator for locomotion: anatomical, physiological, and pathophysiological considerations. Front Neurol 2013; 3:183-98
4. Takakusaki K. Neurophysiology of gait: from the spinal cord to the frontal lobe. Mov Disord 2013; 28(11):1483-91
5. Jahn K, Deutschländer A, Stephan T, Kalla R, Wiesmann M, Strupp M, Brandt T. Imaging human supraspinal locomotor centers in brainstem and cerebellum. Neuroimage 2008; 39(2):786- 92
6. Turlough Fitzgerald MJ, Gruener G, Mtui E. Neuroanatomía clínica y neurociencia. 7ª edición. Elsevier. 2017
7. Richard A, Van Hamme A, Drevelle X, Golmard JL, Meunier S, Welter ML. Contribution of the supplementary motor area and the cerebellum to the anticipatory postural adjustments and execution phases of human gait initiation. Neuroscience 2017; 358:181-9
8. Gómez-González J, Martín-Casas P, Cano-de-la-Cuerda R. Effects of auditory cues on gait initiation and turning in patients with Parkinson’s disease. Neurologia. 2018 (In press).
9. Cohen RG, Nutt JG, Horak FB. Errors in postural preparation lead to increased choice reaction times for step initiation in older adults. J Gerontol A Biol Sci Med Sci 2011; 66(6):705-13

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